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Prinzessin Luna bittet die Freundinnen um Hilfe, den Tantabus zu finden. Diese magische Kraft droht, die Träume aller Ponys in Equestria in Albträume zu verwandeln. Raritys Traum von einer eigenen Boutique in Canterlot ist endlich wahr geworden. Ihr neues Geschäft ist ein großer Erfolg, doch dieser Erfolg hat seinen Preis und Rarity ist sich nicht sicher, ob sie diesen Preis bezahlen will.

Pinkie Pie muss mit ihrer Party die Situation retten, als ein wichtiger Freundschaftsgipfel mit den Yaks zu einem Desaster wird. Doch sie muss erst ganz Equestria bereisen, um die richtige Partyinspiration wiederzuerlangen. Twilight erkennt, dass sie vor ihrem Umzug nach Ponyville eine schlechte Freundin war.

Prinzessin Twilight Sparkle gewöhnt sich immer noch an ihre neuen Flügel, genauso wie an ihren neuen Titel, während sie sich auf die Sommersonnenfeier in Canterlot vorbereitet. Prinzessin Celestia hatte ihr eine besondere Rolle in der Zeremonie zugedacht. Und da nur noch ein paar Tage Zeit sind, ist Twilight mehr als besorgt, dass sie es nicht pünktlich schafft.

Die sechs Freundinnen werden gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen, doch dann entdecken sie ein seltsames Dorf, in dem alle Ponys ihre Schönheitsflecken aufgegeben haben. Den sechs Freundinnen werden ihre Schönheitsflecken genommen und sie müssen einen Weg finden, sie zurückzubekommen. Als sie ein dunkles Geheimnis über das Pony erfahren, das ihre Schönheitsflecken genommen hat, glauben sie, die Lösung gefunden zu haben.

Zuhause ist es am Schönsten. Als die Freunde herausfinden, dass Prinzessin Twilight ihr neues Schloss meidet, bieten sie ihr an, es gemütlich einzurichten, damit sie sich dort wohler fühlt. Träume und Albträume. Apple Bloom hat so große Angst davor, ihren Schönheitsflecken zu bekommen, dass es ihr Leben in einen Albtraum verwandelt, dem sie vielleicht nicht entkommen kann.

Lebensentscheidungen: Während Twilight Sparkle, Fluttershy, Applejack, Rainbow Dash, Pinkie Pie und Rarity gegen ein Monster kämpfen, bemühen sich die restlichen Ponys in Ponyville pünktlich zu einer Hochzeit zu erscheinen. Prinzessin Spike: Spike erhält den Auftrag, dafür zu sorgen, dass niemand Prinzessin Twilight stört. Doch die Macht steigt ihm zu Kopf und er fängt an, in ihrem Namen wichtige Entscheidungen zu treffen – mit desaströsen Ergebnissen.

Discord erfährt, dass Fluttershy nicht ihn, sondern eine neue Freundin mit zur Großen Galloping-Gala nimmt. Als er allen beweisen will, dass es ihm nichts ausmacht, treibt er es etwas zu weit. Die Karte schickt Rainbow Dash und Pinkie Pie in das alte Königreich Griffonstone. Doch die beiden haben sehr unterschiedliche Vorstellungen davon, welches Problem sie lösen sollen.

Rainbow Dash kann sich nicht damit abfinden, dass Schildi Winterschlaf halten muss und beschließt, den Winter zu verhindern. Der berüchtigte Gesetzlose Troubleshoes Clyde droht beim Appleoosa-Rodeo Ärger zu machen. Der Schönheitsfleckenclub glaubt, ihn aufzuhalten, könnte ihnen helfen, ihre Schönheitsflecken zu bekommen.

Bei dem Versuch, seiner Freundin zu helfen, stößt Spike auf einen Zauberspruch, der jeden Gedanken, der einem in den Sinn kommt, wahr werden lässt. Als Spike und die Mane 6 in das Crystal Empire zu den Equestria Spielen fahren, wird Spike wegen seiner Rolle im Kampf gegen King Sombra wie ein Held empfangen. Spike wird die ehrenvolle Aufgabe übertragen, die Fackel für die Eröffnung der Empire Games zu entzünden.

Twilight ist sich unsicher über ihre Rolle als Prinzessin, unsicher darüber, was es heißt, eine Prinzessin zu sein. Cadence, Celestia und Luna versuchen ihr beizubringen, dass die Antworten mit der Zeit kommen werden. Aber als Celestia eine Eingebung bekommt, dass der böse Tirek aus Tartarus flieht und die Magie aller Einhörner Equestrias stiehlt, entschließt sie sich, Discord und nicht Twilight um Hilfe zu bitten, damit dieser gefunden und vor Gericht gestellt wird.

Daphne erzählt Bloom von Politea, einer Nymphe, die unter einem bösen Zauber steht. Tritannus könnte Politeas Sirenix-Kräfte gut gebrauchen, um Herrscher über den Unendlichen Ozean zu werden. Doch Darcy und Stormy wollen das verhindern. Die Magische Dimension ist immer noch bedroht. Bloom und Sky können die vereinigten Könige zu einem gemeinsamen Plan gegen Tritannus bewegen. Doch zuerst müssen die Winx den Atem des Ozeans finden und eine verschmutzte Bucht retten.

Ein perfektes Date. Die Winx und die Spezialisten planen ein schönes Date für Tecna und Timmy. Nach ein paar Zwischenfällen kommen sich die beiden näher. Doch Tecna beendet das Date, um den anderen Winx zu helfen, die Säule des Gleichgewichts zu schützen.

Irene Adler und Mr. Wu setzen alles daran herauszufinden, wer Mr. Springer ermordet und die Maschinenfrau Eva an sich genommen hat. Als sie endlich den Täter ermittelt haben, ist dieser ihnen schon wieder einen Schritt voraus. Ihr Widersacher hat herausgefunden, dass es in Cornwall noch eine winzige Menge Menorium geben soll. Genau der Stoff, den er braucht, um aus Eva den perfekten künstlichen Menschen zu machen.

Tritannus erkennt, dass er den Thron reparieren muss, um dessen volle Macht zu spüren. Dazu braucht er die Siegel der Säulen des Lichts, der Gerechtigkeit und der Kontrolle. Plötzlich legt sich eine Dunkelheit über die Magische Dimension. Alle Welten darin sind in Gefahr. Die Winx setzen alles daran, ihn aufzuhalten. Die Sonnenfinsternis macht König Radius zu schaffen und er wird nicht überleben, wenn es den Winx nicht gelingt, die Säule des Lichts zu stabilisieren.

Die Winx haben alle drei Juwelen gefunden und hoffen nun auf die Sirenix-Kräfte. Doch um diese zu erlangen, müssen sie die Quelle des Sirenix finden. Diese befindet sich im Roccaluce-See, den Tritannus allerdings auch schon verschmutzt hat und der auszutrocknen droht. Die Winx schaffen es, die Quelle zu kurieren und erhalten dafür Sirenix und Zutritt zum Unendlichen Ozean, dem aber auch Tritannus nicht lange fern bleibt.

Während der Windreiter-Spiele sorgen die Trix für eine unvorgesehene Störung. Sky, der zunächst unsicher ist, ob er noch auf seinem Spacegleiter fahren kann, fasst schließlich Mut. Als er gemeinsam mit Bloom Alfea vor den Löwenwesen rettet, kann er mit seinem Spacegleiter umgehen wie eh und je. Nach den Windreiterspielen machen Bloom und Sky einen Ausflug in die Gegend des Roccaluce Sees. Auch dort werden sie von den Trix angegriffen. Auf Domino findet die große Wieder-Erweckungsfeier statt. Bloom und Sky sind Ehrengäste.

Gerade als Sir Baskerville wieder anfängt, sich auf Baskerville Hall zu langweilen, erreicht ihn eine Einladung nach Bath. Ein Bekannter hat dort für sich und Sir Baskerville ein Zimmer in einem Hotel gemietet, in dem er Stammgast ist. Zudem wird ihn seine früh verwitwete Schwester Adele White begleiten. Diese freut sich schon sehr darauf, Sir Baskervilles Bekanntschaft zu machen. Tatsächlich verläuft das erste Treffen zwischen Mrs. White und Sir Baskerville äußerst vielversprechend.

Die Winx haben alle drei Juwelen gefunden und hoffen nun auf die Sirenix-Kräfte. Doch um diese zu erlangen, müssen sie die Quelle des Sirenix finden. Diese befindet sich im Roccaluce-See, den Tritannus allerdings auch schon verschmutzt hat und der auszutrocknen droht. Die Winx schaffen es, die Quelle zu kurieren und erhalten dafür Sirenix und Zutritt zum Unendlichen Ozean, dem aber auch Tritannus nicht lange fern bleibt.

Discord wird ein guter Drache. Die Ponyville-Ponys sind damit beschäftigt, Discord dabei zu helfen, sich zu bessern. Aber Fluttershy ist die Einzige, die ihm wirklich eine Chance geben möchte. Als es Anzeichen von Fortschritt gibt, stellt sich für die Ponys die Frage, ob Discord tatsächlich an seiner Persönlichkeit arbeitet oder ob er nur Fluttershys sanftes Gemüt ausnutzt, um in Ruhe gelassen zu werden. Als Spike und die Mane 6 in das Chrystal Empire zu den Equestria Spielen fahren, wird Spike wegen seiner Rolle im Kampf gegen King Sombra wie ein Held empfangen.

Ein magisches Königreich ist plötzlich im arktischen Norden von Equestria aufgetaucht und Prinzessin Celestia braucht die Hilfe von Twilight und ihren Freunden, um es zu beschützen. Während ihre Freunde versuchen, die Kristallponys auf dem Kristall-Jahrmarkt zu beschäftigen, sucht Twilight nach dem versteckten Kristallherz. Es ist der Schlüssel dafür, das Königreich vor Unglück zu schützen.