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Prinzessin Twilight Sparkle gewöhnt sich immer noch an ihre neuen Flügel, genauso wie an ihren neuen Titel, während sie sich auf die Sommersonnenfeier in Canterlot vorbereitet. Prinzessin Celestia hatte ihr eine besondere Rolle in der Zeremonie zugedacht. Und da nur noch ein paar Tage Zeit sind, ist Twilight mehr als besorgt, dass sie es nicht pünktlich schafft.

Fluttershy beschließt, sich ihren Ängsten zu stellen und nimmt mit ihren Freunden an der Gruselnacht teil. Rainbow Dash wird eines Verbrechens beschuldigt, das sie nicht begangen hat. Jetzt liegt es an Rarity, die Unschuld ihrer Freundin zu beweisen.

Die sechs Freundinnen werden gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen, doch dann entdecken sie ein seltsames Dorf, in dem alle Ponys ihre Schönheitsflecken aufgegeben haben. Den sechs Freundinnen werden ihre Schönheitsflecken genommen und sie müssen einen Weg finden, sie zurückzubekommen. Als sie ein dunkles Geheimnis über das Pony erfahren, das ihre Schönheitsflecken genommen hat, glauben sie, die Lösung gefunden zu haben.

Discord wird ein guter Drache. Die Ponyville-Ponys sind damit beschäftigt, Discord dabei zu helfen, sich zu bessern. Aber Fluttershy ist die Einzige, die ihm wirklich eine Chance geben möchte. Als es Anzeichen von Fortschritt gibt, stellt sich für die Ponys die Frage, ob Discord tatsächlich an seiner Persönlichkeit arbeitet oder ob er nur Fluttershys sanftes Gemüt ausnutzt, um in Ruhe gelassen zu werden. Als Spike und die Mane 6 in das Chrystal Empire zu den Equestria Spielen fahren, wird Spike wegen seiner Rolle im Kampf gegen King Sombra wie ein Held empfangen.

Die Ponyfreundinnen fahren ins Kristallkönigreich, denn Twilight ist endlich Tante geworden. Starlight, die nun Twilights Schülerin geworden ist, kommt ebenfalls mit, denn der Verwandtschaftsbesuch lässt sich gut mit ihrer ersten Freundschaftslektion verbinden … Das Kristallherz ist zerstört und damit kommt Eis und Schnee über das Kristallkönigreich.

Spike wird ins Drachenland gerufen. Dort muss der alte Drachenlord abdanken und ein Nachfolger soll sich durch den Drachenkampf auszeichnen. Spike will sich zunächst aus dem Staub machen, nimmt dann aber doch am Kampf teil, weil der einzige Weg, die den Drachen verhassten Ponys zu schützen, darin besteht, Drachenlord zu werden. Im Kampf verbündet er sich mit Ember, der Tochter des amtierenden Drachenlords, die ebenfalls klein und schmal von Gestalt ist. Spike gewinnt den Kampf, gibt das Zepter des Drachenlords aber an Ember weiter.

Rainbow soll bei den Wonderbolts mitfliegen. Allerdings ist ihr erster Tag ziemlich hart. Sie hat das Gefühl, nur Fehler zu machen und zu allem Überfluss nennen sie die anderen auch noch Rainbow Crash. Rainbow versucht, mit einer besonderen Eigenschaft hervorzustechen, um wahrgenommen zu werden, aber erfolglos. Starlight hält nichts vom Freundschaftsfeuer-Fest und will daran nicht teilnehmen. Twilight liest ihr eine alte Geschichte vor, die von Snowfall handelt.

Pinkie und Rarity treffen sich mit Maud in Mähnhattan. Die Pie-Schwestern feiern ihren PSSD-Tag und Pinkie will unbedingt das perfekte Geschenk für Maud finden, weil diese immer so tolle Geschenke hat. Rarity hilft ihr dabei – und sieht sich in Mähnhattan nach einem guten Ort für eine neue Boutique um … Scootaloo und Sweetie Belle wollen auch mal was allein unternehmen, weil ja nicht jede der Freundinnen die Liebe zu den gleichen Hobbys teilt. Apple Bloom ist besorgt, dass der Schönheitsfleckenclub nun auseinanderbricht.

Prinzessin Twilight und Fluttershy werden von der Karte beauftragt, einen Streit zwischen zwei verfeindeten Familien zu schlichten – doch die Familien wissen nicht einmal mehr, wieso sie überhaupt streiten. Eine alte Freundin von Applejack ist ein großer Popstar geworden und Applejack fürchtet, dass der Manager der Sängerin nicht das Beste für sie im Sinn hat.

Applejack freut sich darauf, den Freundschaftsfeuer-Abend mit Pinkies Familie zu feiern. Doch dann stellt sie fest, dass die Pies den Festtag auf der Steinfarm ganz anders feiern, als sie es gewohnt ist. Twilight kehrt aus Canterlot zurück und bemerkt, dass ihre Freunde eine erstaunlich enge Freundschaft zu Discord aufgebaut haben. Sie ist über diese Freundschaft sehr verwundert und vermutet, dass Discord etwas Böses plant.

Prinzessin Luna bittet die Freundinnen um Hilfe, den Tantabus zu finden. Diese magische Kraft droht, die Träume aller Ponys in Equestria in Albträume zu verwandeln. Raritys Traum von einer eigenen Boutique in Canterlot ist endlich wahr geworden. Ihr neues Geschäft ist ein großer Erfolg, doch dieser Erfolg hat seinen Preis und Rarity ist sich nicht sicher, ob sie diesen Preis bezahlen will.

Pinkie Pie muss mit ihrer Party die Situation retten, als ein wichtiger Freundschaftsgipfel mit den Yaks zu einem Desaster wird. Doch sie muss erst ganz Equestria bereisen, um die richtige Partyinspiration wiederzuerlangen. Twilight erkennt, dass sie vor ihrem Umzug nach Ponyville eine schlechte Freundin war.

Ein Toter in der Besenkammer eines New Yorker Hotels weckt das Interesse von Hutchinson Hatch. Es gelingt ihm, Professor van Dusen davon zu überzeugen, sich dieser Angelegenheit anzunehmen. Was darauf folgt, ist die Jagd nach einem Mörder, der sich selbst den Namen John Doe verpasst hat. Doe ist ihnen immer eine Nasenlänge voraus. Die Spur führt schließlich in ein abgelegenes Waldhaus, in dem sich der Psychiater Doktor Goldner mit einigen Patienten aufhält. Professor van Dusen ist davon überzeugt, dass sich unter den Anwesenden auch der Mörder befindet.

Hutchinson Hatch wird ein wichtiges Beweisstück in einem laufenden Mordprozess zugespielt. Sofort begibt er sich damit an den Gerichtshof, wo der des Mordes angeklagte Marvin Costello allerdings freigesprochen wird. Hatch wird von diesem ausgelacht und verhöhnt. Doch damit nicht genug: Nicht einmal Professor van Dusen scheint sich für diesen Fall zu interessieren. Hatch und seine Freundin Penny sind fest entschlossen, den Fall aufzuklären, und ermitteln auf eigene Faust.

Die Schülerzeitung hat eine neue Klatschpresse-Reporterin namens Nicolette. Zusammen mit ihrem Assistenten Felix ist sie immer auf der Suche nach Skandalen. DIE FUSSBALLBANDE hat sie wegen ihrer großen Beliebtheit besonders im Visier und rührt kräftig die Gerüchteküche!

Zuhause ist es am Schönsten. Als die Freunde herausfinden, dass Prinzessin Twilight ihr neues Schloss meidet, bieten sie ihr an, es gemütlich einzurichten, damit sie sich dort wohler fühlt. Träume und Albträume. Apple Bloom hat so große Angst davor, ihren Schönheitsflecken zu bekommen, dass es ihr Leben in einen Albtraum verwandelt, dem sie vielleicht nicht entkommen kann.

Discord erfährt, dass Fluttershy nicht ihn, sondern eine neue Freundin mit zur Großen Galloping-Gala nimmt. Als er allen beweisen will, dass es ihm nichts ausmacht, treibt er es etwas zu weit. Die Karte schickt Rainbow Dash und Pinkie Pie in das alte Königreich Griffonstone. Doch die beiden haben sehr unterschiedliche Vorstellungen davon, welches Problem sie lösen sollen.

Rainbow Dash kann sich nicht damit abfinden, dass Schildi Winterschlaf halten muss und beschließt, den Winter zu verhindern. Der berüchtigte Gesetzlose Troubleshoes Clyde droht beim Appleoosa-Rodeo Ärger zu machen. Der Schönheitsfleckenclub glaubt, ihn aufzuhalten, könnte ihnen helfen, ihre Schönheitsflecken zu bekommen.

Bei dem Versuch, seiner Freundin zu helfen, stößt Spike auf einen Zauberspruch, der jeden Gedanken, der einem in den Sinn kommt, wahr werden lässt. Als Spike und die Mane 6 in das Crystal Empire zu den Equestria Spielen fahren, wird Spike wegen seiner Rolle im Kampf gegen King Sombra wie ein Held empfangen. Spike wird die ehrenvolle Aufgabe übertragen, die Fackel für die Eröffnung der Empire Games zu entzünden.

Twilight ist sich unsicher über ihre Rolle als Prinzessin, unsicher darüber, was es heißt, eine Prinzessin zu sein. Cadence, Celestia und Luna versuchen ihr beizubringen, dass die Antworten mit der Zeit kommen werden. Aber als Celestia eine Eingebung bekommt, dass der böse Tirek aus Tartarus flieht und die Magie aller Einhörner Equestrias stiehlt, entschließt sie sich, Discord und nicht Twilight um Hilfe zu bitten, damit dieser gefunden und vor Gericht gestellt wird.