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Die Ponyfreundinnen fahren ins Kristallkönigreich, denn Twilight ist endlich Tante geworden. Starlight, die nun Twilights Schülerin geworden ist, kommt ebenfalls mit, denn der Verwandtschaftsbesuch lässt sich gut mit ihrer ersten Freundschaftslektion verbinden … Das Kristallherz ist zerstört und damit kommt Eis und Schnee über das Kristallkönigreich.

Spike wird ins Drachenland gerufen. Dort muss der alte Drachenlord abdanken und ein Nachfolger soll sich durch den Drachenkampf auszeichnen. Spike will sich zunächst aus dem Staub machen, nimmt dann aber doch am Kampf teil, weil der einzige Weg, die den Drachen verhassten Ponys zu schützen, darin besteht, Drachenlord zu werden. Im Kampf verbündet er sich mit Ember, der Tochter des amtierenden Drachenlords, die ebenfalls klein und schmal von Gestalt ist. Spike gewinnt den Kampf, gibt das Zepter des Drachenlords aber an Ember weiter.

Rainbow soll bei den Wonderbolts mitfliegen. Allerdings ist ihr erster Tag ziemlich hart. Sie hat das Gefühl, nur Fehler zu machen und zu allem Überfluss nennen sie die anderen auch noch Rainbow Crash. Rainbow versucht, mit einer besonderen Eigenschaft hervorzustechen, um wahrgenommen zu werden, aber erfolglos. Starlight hält nichts vom Freundschaftsfeuer-Fest und will daran nicht teilnehmen. Twilight liest ihr eine alte Geschichte vor, die von Snowfall handelt.

Pinkie und Rarity treffen sich mit Maud in Mähnhattan. Die Pie-Schwestern feiern ihren PSSD-Tag und Pinkie will unbedingt das perfekte Geschenk für Maud finden, weil diese immer so tolle Geschenke hat. Rarity hilft ihr dabei – und sieht sich in Mähnhattan nach einem guten Ort für eine neue Boutique um … Scootaloo und Sweetie Belle wollen auch mal was allein unternehmen, weil ja nicht jede der Freundinnen die Liebe zu den gleichen Hobbys teilt. Apple Bloom ist besorgt, dass der Schönheitsfleckenclub nun auseinanderbricht.

Fluttershy beschließt, sich ihren Ängsten zu stellen und nimmt mit ihren Freunden an der Gruselnacht teil. Rainbow Dash wird eines Verbrechens beschuldigt, das sie nicht begangen hat. Jetzt liegt es an Rarity, die Unschuld ihrer Freundin zu beweisen.

Der Schönheitsfleck Pip Squeak tritt zur Wahl des Klassensprechers an und der Schönheitsfleckenclub unterstützt ihn dabei. Doch dann helfen sie dadurch auf ungeahnte Weise sogar ihrer Langzeitfeindin Diamond Tiara. Pinkies Geheimnis Pinkie Pie fällt es schwer, ein Geheimnis um Prinzessin Cadance und Shining Armor geheim zu halten.

Prinzessin Twilight und Fluttershy werden von der Karte beauftragt, einen Streit zwischen zwei verfeindeten Familien zu schlichten – doch die Familien wissen nicht einmal mehr, wieso sie überhaupt streiten. Eine alte Freundin von Applejack ist ein großer Popstar geworden und Applejack fürchtet, dass der Manager der Sängerin nicht das Beste für sie im Sinn hat.

Applejack und Rarity werden nach Mähnhattan gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen. Sie helfen Coco Pommel bei einem großen Projekt in ihrer Nachbarschaft, doch merken schnell, dass sie sich übernommen haben. Als Applejack nicht am Hufschwestern-Festival mit Applebloom teilnehmen kann, springt Big Mac für sie ein.

Starlight Glimmer will sich an Twilight und ihren Freundinnen rächen. Sie bemächtigt sich dafür eines Zaubers, der die Vergangenheit, Gegenwart und Zukunft von Equestria für immer verändern könnte. Prinzessin Twilight versucht weiter, Starlight daran zu hindern, die Vergangenheit zu verändern, doch sie fürchtet, dass ihre Bemühungen vergebens sind.

Applejack freut sich darauf, den Freundschaftsfeuer-Abend mit Pinkies Familie zu feiern. Doch dann stellt sie fest, dass die Pies den Festtag auf der Steinfarm ganz anders feiern, als sie es gewohnt ist. Twilight kehrt aus Canterlot zurück und bemerkt, dass ihre Freunde eine erstaunlich enge Freundschaft zu Discord aufgebaut haben. Sie ist über diese Freundschaft sehr verwundert und vermutet, dass Discord etwas Böses plant.

Prinzessin Twilight Sparkle gewöhnt sich immer noch an ihre neuen Flügel, genauso wie an ihren neuen Titel, während sie sich auf die Sommersonnenfeier in Canterlot vorbereitet. Prinzessin Celestia hatte ihr eine besondere Rolle in der Zeremonie zugedacht. Und da nur noch ein paar Tage Zeit sind, ist Twilight mehr als besorgt, dass sie es nicht pünktlich schafft.

Prinzessin Luna bittet die Freundinnen um Hilfe, den Tantabus zu finden. Diese magische Kraft droht, die Träume aller Ponys in Equestria in Albträume zu verwandeln. Raritys Traum von einer eigenen Boutique in Canterlot ist endlich wahr geworden. Ihr neues Geschäft ist ein großer Erfolg, doch dieser Erfolg hat seinen Preis und Rarity ist sich nicht sicher, ob sie diesen Preis bezahlen will.

Pinkie Pie muss mit ihrer Party die Situation retten, als ein wichtiger Freundschaftsgipfel mit den Yaks zu einem Desaster wird. Doch sie muss erst ganz Equestria bereisen, um die richtige Partyinspiration wiederzuerlangen. Twilight erkennt, dass sie vor ihrem Umzug nach Ponyville eine schlechte Freundin war.

Die sechs Freundinnen werden gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen, doch dann entdecken sie ein seltsames Dorf, in dem alle Ponys ihre Schönheitsflecken aufgegeben haben. Den sechs Freundinnen werden ihre Schönheitsflecken genommen und sie müssen einen Weg finden, sie zurückzubekommen. Als sie ein dunkles Geheimnis über das Pony erfahren, das ihre Schönheitsflecken genommen hat, glauben sie, die Lösung gefunden zu haben.

Zuhause ist es am Schönsten. Als die Freunde herausfinden, dass Prinzessin Twilight ihr neues Schloss meidet, bieten sie ihr an, es gemütlich einzurichten, damit sie sich dort wohler fühlt. Träume und Albträume. Apple Bloom hat so große Angst davor, ihren Schönheitsflecken zu bekommen, dass es ihr Leben in einen Albtraum verwandelt, dem sie vielleicht nicht entkommen kann.

Lebensentscheidungen: Während Twilight Sparkle, Fluttershy, Applejack, Rainbow Dash, Pinkie Pie und Rarity gegen ein Monster kämpfen, bemühen sich die restlichen Ponys in Ponyville pünktlich zu einer Hochzeit zu erscheinen. Prinzessin Spike: Spike erhält den Auftrag, dafür zu sorgen, dass niemand Prinzessin Twilight stört. Doch die Macht steigt ihm zu Kopf und er fängt an, in ihrem Namen wichtige Entscheidungen zu treffen – mit desaströsen Ergebnissen.

Es ist die Zeit gekommen, Tritannus und Icy zu bezwingen. Es beginnt eine Riesenschlacht, in der alle Königreiche vereint gegen die beiden kämpfen. Bloom und die Winx müssen Tritannus stoppen, bevor er die Meeresherrschaft an sich reißt. Tritannus hat seine Cousine Layla gefangen.

Discord erfährt, dass Fluttershy nicht ihn, sondern eine neue Freundin mit zur Großen Galloping-Gala nimmt. Als er allen beweisen will, dass es ihm nichts ausmacht, treibt er es etwas zu weit. Die Karte schickt Rainbow Dash und Pinkie Pie in das alte Königreich Griffonstone. Doch die beiden haben sehr unterschiedliche Vorstellungen davon, welches Problem sie lösen sollen.

Rainbow Dash kann sich nicht damit abfinden, dass Schildi Winterschlaf halten muss und beschließt, den Winter zu verhindern. Der berüchtigte Gesetzlose Troubleshoes Clyde droht beim Appleoosa-Rodeo Ärger zu machen. Der Schönheitsfleckenclub glaubt, ihn aufzuhalten, könnte ihnen helfen, ihre Schönheitsflecken zu bekommen.

Bei dem Versuch, seiner Freundin zu helfen, stößt Spike auf einen Zauberspruch, der jeden Gedanken, der einem in den Sinn kommt, wahr werden lässt. Als Spike und die Mane 6 in das Crystal Empire zu den Equestria Spielen fahren, wird Spike wegen seiner Rolle im Kampf gegen King Sombra wie ein Held empfangen. Spike wird die ehrenvolle Aufgabe übertragen, die Fackel für die Eröffnung der Empire Games zu entzünden.